ОВЦС был образован 4 апреля 1946 года по предложению Патриарха Алексия I. Его первым председателем стал митрополит Крутицкий и Коломенский Николай (Ярушевич).
В сферу деятельности Отдела входят внешние связи Церкви, как на ее канонической территории, так и за ее пределами. Прежде всего Отдел помогает в работе Патриарху и осуществляет свою деятельность по программе, ежегодно утверждаемой Священным Синодом РПЦ. При этом ОВЦС использует различные формы религиозной деятельности: богословские, церковно-исторические и иные исследования, проведение "круглых столов", участие в многосторонних межконфессиональных диалогах и т.д.